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ce premier épisode commence par un court résumé de la bataille finale contre Nox le xelor. Nous retrouvons la Confrérie du Dofus au royaume Sadida. Après le sacrifice de Tristepin, alias le guerrier roux, Évangéline est abattue. Celle-ci entend le gardien de Chouchou lui parler à travers sa statue. Elle décide, malgré l'inquiétude de ses amis, de partir à sa recherche. Elle poursuit donc la chimère de son amour perdu, emprisonné à Rubilaxia.
En parallèle de cela Yugo et Adamaï ont plusieurs désaccords au sujet du choix de Yugo: ne pas utiliser l'hélyacube. On revoit enfin Alibert qui s'était absenté du paysage, et qui servira de médiateur entre les deux frères.
Evangeline se rend à Rubilaxia pour y sauver Tristepin. Elle croit le retrouver là-bas, mais il s'agit de Rubilax, qui a échangé son corps avec celui de son gardien quand son âme partait au ciel : Pinpin est coincé dans la prison-épée tandis que Rubilax récupère des centaines de Shushus pour créer une armée
Grâce à la flèche de rappel d'Eva , Yugo , Amalia et Ruel se retrouvent dans le château du compte Vampyro où Rubilax se sert d'Ombrage pour [...]Ses amis arrivent et parviennent à libérer Tristepin. Ils retournent ensuite au royaume Sadida.
Yugo , Ruel et Pinpin meurent de faim et finissent par s'arrêter dans une vallée accompagnés d'Amalia et d'Eva. Elles leurs proposent des fruits mais ils n'en veulent pas ensuite. Là, ils aperçoivent un petit cochon, l'attrape et le mange après l'avoir fait cuire. Pendant ce temps, sous Ruel, il y a un gros monstre qui lâche un pet et tout le monde accuse Ruel. Ce dernier décide de s’éloigner un peu et là, il disparaît. Ils partent à sa recherche et tombent sur l'entrée du donjon du Dragon Cochon. Pinpin déchiffre le donjon mais personne ne veut le croire. Yugo, Eva et Amalia entre dans la première salle et sont transformés en cochon. Puis avec Pinpin, les trois petits cochons traversent le donjon où Pinpin affronte le Dragon Cochon qui veut manger Ruel. Après trois jours, Pinpin se réveille et retrouve tous ses amis. Ils sont arrivés au Royaume Sadida.
Adamaï en a assez d'attendre que les Sadidas se décident à lui rendre le Dofus de Grougaloragran et l'Eliacube. Il les vole et demande à Yugo d'activer l'Eliacube pour qu'ils connaissent enfin leurs origines. Yugo n'aime pas trop ce procédé, mais il a lui aussi envie d'en savoir plus sur son passé et son peuple. En prélevant le Wakfu d'Adamaï et du Dofus de Grougaloragran, Yugo arrive à avoir assez d'énergie pour activer l'Eliacube. Les souvenirs de Yugo réapparaissent un court instant sans qu'il ne s'en rende compte ce qui permet de libérer un certain Qilby de la dimension dans laquelle il était enfermé. Tout comme eux, Qilby est un membre du peuple Eliatrope, et il leur fait la promesse de libérer leur peuple, si en retour ils leur apportent son Dofus qui est à l'archipel des Griffes Pourpres.
En allant à Brakmar Yugo et sa bande revoient Kriss la Krass des Bonftons Rouge qu'ils avaient affrontés lors d'un match de Boofbawl à Bonta (dans la saison 1).
Les cinq héros vont rendre visite aux Pandawas mais se heurtent à d'étranges créatures maléfiques "Les Soiffards" qui hantent les lieux. Chaque personne qui se fait toucher est perdue. Amalia (la seule qui en a échappé) fait équipe avec un Pandawa aux mauvaises manières.
Le roi Sadida rencontre les onze autres rois du Monde des Douze en les accueillant sur ses terres. Le but de cette réunion est d'accueillir le retour de l'espèce de Yugo et de Qilby. La présence du Prince de Brakmar ne fera qu'envenimer les choses.
Alors que nos héros reprennent la route pour leur quête, Pinpin, Yugo et Ruel reprochent à Amalia et Eva d'avoir refusé que Cléophée parte à l'aventure avec eux. Désobéissant aux filles, ils parviennent à dissimuler Cléophée en l'introduisant dans le sac de Ruel. Arrivés à un village Eva et Amalia, furieuses de la réticence qu'ont les autres à ne pas les croire à propos de Cléophée, s'éloignent des autres et elles partent se promener. De son côté Ruel cherche un bateau pour leur voyage et tombe sur une fillette qui tente de l'arnaquer, tandis qu'ils font un accord des bandits volent l'argent de Ruel qui ne va pas se laisser faire.
Qilby a enfin révélé sa vraie nature. Il a pactisé avec Rushu, le roi des Shushus, et livré le Monde des Douze aux forces du mal. Pire, il lui a également offert Adamaï.
Yugo et ses amis atterrissent en catastrophe sur une île isolée où vivent des gorilles rouges et noirs ainsi que trois magnifiques créatures. Le groupe se scinde en deux car les filles se méfient des résidentes de l'île.
Le familier de Ruel découvre en creusant dans un cimetière un anneau magique. Tristepin décide de le mettre. Ils font la connaissance d'une personne dont l'âme est devenu malheureusement prisonnière de l'objet.
Nos héros, ben loin de se douter de la trahison de Qilby, ont atteint leur destination. Yugo fait la rencontre d'un autre dragon, Phaéris le Puissant, mais ce dernier, est aux prises avec le Prince de l'Ancienne Sufokia, le Prince Adale, qui compte s'approprier l'île des Griffes Pourpres pour se réaffirmer en tant que nation. Cependant, les Shushus envahissent l'île des Griffes Pourpres au même moment.
Changement de cible : l'armée de Sufokia doit détruire les Shushus, mais cela n'est pas chose aisée, surtout que Rushu est l'égal d'un dieu. Tristecœur (Pinpin fusionné avec Rubilax), compte s'occuper de Rushu (au grand désarroi de Rubilax). Malheureusement, il ne fait pas le poids, mais son maître Goultard arrive sur le champ de bataille pour lui prêter main-forte. Pour Phaéris, Qilby (accompagné d'Anathar), et Yugo, c'est l'affrontement final.
Pendant ce temps, Qilby, le perfide Eliatrope, est proche de son but. Il n'attend plus que le Dofus détenant sa sœur Shinonomé pour activer le vaisseau Zinit, absorber le Wakfu de la planète et repartir voyager d'un monde à l'autre… Yugo n'a plus qu'une chose en tête : empêcher Qilby de parvenir à son but. Et c'est au terme d'un combat sans merci, que les deux personnages se retrouvent aspirés dans la Dimension blanche, celle où Qilby fut enfermé pendant des milliers d'années par Yugo. Cette dimension où il a été enfermé se trouve sur la route de la zone dans laquelle est enfermé le peuple Eliatrope. Au passage, Qilby compte amener Yugo rencontrer le peuple Eliatrope..
Rushu ne faisant pas le poids à son tour, va demander à tous ses Shushus de le rejoindre pour pouvoir fusionner avec eux, cela lui accordera une puissance égale à Goultard. Juste au même moment, le portail de la Shukrute fabriqué par Qilby se referme. Tristepin et Evangelyne iront même aider le Dieu Iop qui est dans une fâcheuse posture. Grâce à cela, il attrape Rushu, et s'élance dans la Shukrute juste à temps puisque le portail se referme. Cela pourra lui permettre ainsi de finir son combat avec Rushu sans danger pour le Monde des Douze.
Pendant ce temps, Qilby a beau avoir retrouvé son peuple, il se sent plus seul que jamais. Voyant qu’il ne pourra pas les convaincre de partir sillonner le Krosmoz, il décide de les battre et partir seul avec sa sœur dragonne Shinonomé. Mais Yugo épaulé des enfants Eliatropes qui comptent bien venger leurs parents morts par la faute de Qilby, s'engagent dans un combat titanesque mais ne tiennent pas contre le traître malgré leur bravoure. Bien que Shinonomé soit encore dans son Dofus, elle a tout entendu et a conscience de ce qui se passe. Elle décide d’intervenir en provoquant une déflagration qui va rompre le lien entre Qilby et l’Eliacube. Sans l’Eliacube et le pouvoir du Dofus, Qilby n’est plus de taille à affronter Yugo. Ce dernier récupère l’Eliacube pour ouvrir un portail vers la Dimension blanche où il enferme de nouveau Qilby. Cependant, après avoir vaincu Qilby et malgré tous ses efforts, il retourne dans le Monde des Douze seul, le monde n'étant pas prêt pour le retour du peuple Eliatrope et lui n'étant pas prêt à en devenir le roi, mais il sait désormais que son peuple le rejoindra lorsque le moment sera venu.
Alibert, le père adoptif de Yugo lui raconte l'histoire d'un Alchimiste de talent nommé Otomaï qui peut créer la vie et sa création "Ogrest" (un petit monstre vert).