Photopériodisme

Un article de Wikipédia, l'encyclopédie libre.
(Redirigé depuis Photoperiodisme)
Sauter à la navigation Sauter à la recherche

Le photopériodisme est le rapport entre la durée du jour et de la nuit. Ce paramètre est un facteur écologique qui joue un rôle prépondérant sur les végétaux[1] et les animaux. Ce terme a été inventé par les botanistes américains Whigtman Garner et Henry Allard en 1920[2],

Lors d'un équinoxe, ce rapport est de 1 (12 heures de jour et 12 heures de nuit). Lors du solstice d'hiver, dans un pays de latitude moyenne comme la France, la nuit dure autour 15 heures contre 9 heures de jour et inversement pour le solstice d'été.

Photopériodisme chez les végétaux[modifier | modifier le code]

Influence de la photopériode sur l'induction florale chez les plantes annuelles[modifier | modifier le code]

Les recherches permettant la compréhension des mécanismes induisant la floraison ont été menées dans le but d’améliorer la productivité agricole et elles ont permis de démontrer que les plantes répondent en fonction de la durée du jour[3]. Des recherches subséquentes ont permis de diviser les espèces en différents groupes selon leur photopériode[4] :

  • Les plantes à floraison en jours longs (LD) fleurissent lorsque la période de lumière est supérieure à un seuil, appelé photopériode critique [5]. Arabidopsis thaliana est l’organisme modèle pour l’étude des mécanismes moléculaires induisant la floraison des plantes à jour long.
  • Les plantes à floraison en jours courts (SD) voient leur floraison induite lorsque la durée du jour est inférieure à ce seuil [5]. Le riz domestiqué, Oryza sativa, représente un organisme typique étudié pour les plantes SD.

Transition du méristème apical en méristème floral[modifier | modifier le code]

Le méristème apical (SAM), un tissu de la tige, sert de population cellulaire progénitrice pour les parties aériennes de la plante (feuilles, tige, fleurs) [6]. En ce qui concerne la production des fleurs, le SAM doit dans un premier temps être converti en méristème d’inflorescence. Le méristème d’inflorescence est un tissu indifférencié précurseur du méristème floral qui est responsable de l’organogenèse[7]. Les conditions environnementales, comme la température (vernalisation) ou la photopériode, ainsi que des facteurs endogènes, dont les phytohormones et les gènes d’induction florale, sont responsable de cette transition [6]

Mécanisme moléculaire  [modifier | modifier le code]

Jours longs : Arabidopsis thaliana  [modifier | modifier le code]

Plusieurs voies de signalisation, dépendant des stimuli environnementaux et de l’état développemental de la plante, sont impliquées dans la floraison. De ce fait, elle possède une voie de signalisation dépendante de la photopériode qui, une fois activée, entraîne la transcription de la protéine Flowering Locus T (FT). Cette protéine sert de facteur de transcription pour les gènes de l’identité florale, permettant la conversion des méristèmes d’inflorescence en méristèmes floraux. L’expression génique erronée de FT induit une floraison précoce indépendamment des conditions environnementales ou endogènes[8] , alors qu’une mutation de perte de fonction induit une floraison très tardive en jours longs[9]. CONSTANS (CO) est le facteur de transcription activateur de FT, mais son expression dépend de la photopériode, ce qui explique l’expression de FT en jour long [10]. Des analyses de puce à ADN ont démontré, suite a la comparaison des plantes de type sauvage et mutant co,  que seul le mutant présentait une perturbation de l’expression de FT, mettant en évidence que FT est bel et bien la cible directe de CO[11].  

L’oscillation du niveau de CO est régulée par l’interaction de plusieurs protéines tout au long de la journée. En LD, la protéine FLAVIN-BINDING, KELCH REPEAT, F-BOX (FKF1) permet de générer le pic diurne d’expression protéique de CO. D’une part, FKF1 inhibe un répresseur de la transcription de CO et de FT, soit le Cycling Dof Factor 1(CDF1) en l’envoyant au protéasome grâce à son domaine E3 ubiquitine ligase[12]. Pour ce faire, il doit former un complexe avec Gigantea (GI), mais leur interaction dépend de la présence de lumière bleue, détectée par le domaine photorécepteur LOV de FKF1 [13]. D’autre part, il agit comme stabilisateur de la protéine CO via ce même domaine quand il n’interagit plus avec GI[12]. De plus, en fin de journée la perception de lumière rouge lointaine et bleue, respectivement par les photorécepteurs de l’horloge Phytochrome A (PhyA) et Cryptochrome (CRY), permet de stabiliser CO en empêchant sa protéolyse[14].  Effectivement, le complexe CONSTITUTIVE PHOTOMORPHOGENIC 1 (COP1) et SUPRESSOR OF PHYTOCHROME A (SPA1) induit la dégradation au protéasome de CO pendant la nuit, indépendamment de la période de l’année. D’autre part en matinée, la lumière rouge agit via le phytochrome B (PhyB) pour réprimer CO[15]. À l’aube,  HOS1, une autre protéine exprimée toute l’année, déstabilise CO via son domaine E3 ubiquitine ligase[16].Différents mécanismes répresseurs agissent donc tout au long du jour et de la nuit au niveau transcriptionnel et post-traductionnel sur CO. En jour long, le pic d’expression en fin d’après-midi généré par l’interaction de GI et FKF1 permet l’activité de la protéine. En jour court, le complexe FKF1-GI n’est pas formé puisque les pics d’expression des protéines sont décalés[13], CDF1 peut donc empêcher la transcription de FT et de CO en se liant à leurs promoteurs [12]. CO possède donc un patron d’expression oscillatoire régulé par l’alternance jour-nuit et restreint l’expression de FT à sa propre expression[17].   

Jours courts : Oryza sativa [modifier | modifier le code]

L’induction de la floraison chez Oryza sativa requiert une durée du jour critique de 14h, soit 10h d’obscurité. Si la journée excède 14h, la plante présentera un phénotype de floraison tardive[18]. Le mutant se5 est insensible à la photopériode et ne démontre pas de niveau détectable de phytochrome. Cette perte de sensibilité indique donc que chez le riz, les phytochromes sont les photorécepteurs responsables de la reconnaissance de la photopériode[19]. L’analyse de loci de traits quantitatifs (QTL) dans des croisements de différentes variétés de riz a permis de déterminer certains gènes responsables du moment de la floraison[20]. De plus, le séquençage du génome d’A. thaliana a permis de déterminer différents gènes orthologues du mécanisme de floraison chez O. sativa

  • Le gène hd1 a été identifié comme l’orthologue de Constans [21] et ses niveaux de transcription sont régulés par la photopériode et les gènes de l’horloge[19].
  • hd3a code l’orthologue de FT, ce qui signifie qu’il induit la floraison[22].
  • ehd1 est un promoteur floral constitutif, mais son activité promotrice est plus élevée en jour court qu’en jours longs[23].
  • lhd4 est un suppresseur floral, sa transcription est induite en jours longs et requiert une rétroaction des phytochromes. Les mutants Lhd4 permettent à Hd1 de servir de facteur de transcription à Hd3a et il y a donc une expression de l’ARNm en jours longs[23]

Compréhension supplémentaire sur la photopériode[modifier | modifier le code]

Malgré l'importance accordée à la durée du jour, de nombreuses expériences supplémentaires indiquent que la durée de l’obscurité serait plutôt le paramètre critique dans le chronométrage photopériodique chez les plantes. En contexte expérimental, une pulsation lumineuse interrompt la nuit, démontrant que l'obscurité ininterrompue est importante pour permettre la floraison en SD [24]. Tout d’abord, dans une plante SD, l'induction précoce de la floraison peut être inhibée par une pause nocturne de plusieurs minutes. Ensuite, un pic lumineux au milieu de la nuit a un plus grand effet inhibiteur qu’une impulsion lumineuse à un moment aléatoire[25]. Les interruptions nocturnes répétées peuvent également favoriser une floraison hâtive chez les plantes LD qui sinon fleurissent tard sous de courtes photopériodes. Ainsi, il semblerait que ce soit le moment des transitions lumineuses (lever et coucher du soleil) plutôt que la durée de la lumière ou de l'obscurité en soi qui régule la floraison contrôlée par la photopériode[5].  

Photopériodisme chez les animaux[modifier | modifier le code]

Les variations annuelles saisonnières de la photopériode sont responsables de nombreux changements biologiques et/ou comportementaux chez les animaux. Conjointement aux changements de température, la photopériode provoque notamment l'entrée en hibernation de nombreuses espèces animales des régions tempérées et subpolaires. Elle modifie également, dans le monde entier, les comportements sexuels, de recherche de nourriture, les migrations, des variations morphologiques (couleur du pelage, taille des individus, etc.), etc.

Début du rythme circadien et du photopériodisme[modifier | modifier le code]

C’est initialement chez les cyanobactéries, premiers organismes vivants sur Terre, que nous avons pu observer les premiers signes des rythmes circadiens. On pourrait croire que ces rythmes, responsables du photopériodisme, ont évolué chez les cyanobactéries dans le but de protéger l’ADN contre les radiations UV. Avec l’évolution des espèces, on a pu voir apparaître l’évolution de cellules pacemaker qui ont pour but de suivre le temps selon les différents environnements afin de donner cette information au reste du corps. Chez les mammifères, ce pacemaker est localisé dans le noyau suprachiasmatique (NCS) de l’hypothalamus[26]. Ce noyau fait partie des étapes permettant la sécrétion de la mélatonine par la glande pinéale[27].

Des invertébrés aux vertébrés[modifier | modifier le code]

Comme le phénomène de photopériodisme débutant initialement chez les cyanobactéries lors du début de la vie sur Terre, il s’est transmis avec le temps et l’évolution, passant des invertébrés comme les mollusques et les arthropodes vers les vertébrés comme les oiseaux et les mammifères. Les mécanismes contrôlant le photopériodisme chez les différents types d’espèces semblent avoir leurs propres particularités dans le but de réguler les cycles des saisons sur les différents comportements des animaux. Par exemple, chez les ectothermes la photopériode est d’abord affectée par la température. Puis, avec l’évolution, cette interaction permet la variation de cette photopériode selon la température dans un environnement, donc lors des changements de saisons. C’est pourquoi les organismes complexes, à l'instar de la plupart des espèces de mammifères, selon lesquels l’information périodique semble jouer un rôle très important sur les fonctions saisonnières[28],[29].

La mélatonine joue un rôle sur les effets photopériodiques de la sécrétion de prolactine, l’hibernation ainsi que de la thermorégulation chez les différentes espèces[30]. En effet, la sécrétion ou non de la mélatonine produit un effet sur l’hibernation des animaux. Cette hormone est sécrétée pendant la nuit chez les animaux en euthermie, alors qu’elle n’est pas sécrétée chez les animaux en période d’hibernation. Selon une étude effectuée sur des hamsters de Turquie, il y a peu d’évidence qui montre la synthèse et le sécrétion de mélatonine pendant la nuit chez les femelles en hibernation[31]. De plus, il semble y avoir une relation inverse entre le cycle d’hibernation des animaux et le cycle de reproduction de ceux-ci. Une étude effectuée sur le hamster européen a montré que l’atrophie des gonades semble être nécessaire pour l’hibernation et que la photopériode affecte l’hibernation d’une façon différente qu’elle affecte le cycle de reproduction. Il est démontré que la testostérone et l’oestradiol inhibent la torpeur chez cette espèce, mais que la progestérone ne semble pas avoir un effet inhibiteur sur la torpeur[32]. D’autres facteurs semblent avoir un effet sur l’hibernation des animaux comme par exemple la quantité de nourriture entreposée[33], qui influence le temps de la torpeur, ainsi que la température et la quantité de lumière[34].

La reproduction selon le photopériodisme[modifier | modifier le code]

En l’absence d’information photopériodique, l’animal va exprimer un rythme endogène de reproduction. La saisonnalité de la reproduction aboutit à des naissances qui se déroulent en fin d’hiver et au printemps, ce qui permet d’avoir des conditions favorables au développement des rejetons[35]. En prenant l’exemple des ovins, qui ont une reproduction saisonnière marquée par une alternance de repos sexuel, la brebis est en état d’anoestrus au printemps et en été, et donc en absence d’ovulation, et est en période d’activité sexuelle en automne et en hiver[36]. Les mâles ont la même variation en produisant quatre fois plus de spermatozoïdes durant la période d’activité sexuelle[37]. Les variations d’activité sexuelle sont dues à des changements dans la sécrétion des hormones LH et FSH, ainsi qu’à l’influence des saisons sur les épisodes de libération de LH. La sécrétion pulsatile de LH est plus faible durant la période de non-activité sexuelle que pendant la saison sexuelle pour les brebis stérilisées et les mâles castrés[38],[39],[40]. De plus, une expérience d’alternance de jours courts et longs montre que les passages entre ceux-ci sont suivis d’une stimulation et d’une inhibition de l’activité de reproduction, avec un temps de latence pour chacun des cas. Pour une brebis soumise à des jours courts et longs, le déclenchement de l’activité ovulatoire et l’augmentation de la sécrétion LH se produit de 40 à 60 jours après le passage de jours longs/courts comparativement à 20 à 30 jours pour les passages de jours courts/longs[35]. Le déclenchement de la saison sexuelle résulte également de l’action du raccourcissement des jours qui peut être perçu après le solstice d’été et l’arrêt d’activité sexuelle entre janvier et avril résulte par l’augmentation de la durée du jour après le solstice d’hiver[41],[42]. De plus, des animaux qui ont été maintenus en jours courts ou longs de façon constante pendant plusieurs années montrent des alternances de repos et d’activité sexuelle, mais avec des périodes désynchronisées par rapport à la saison sexuelle normale. La période de ce cycle endogène varie entre 8 et 10 mois[43]. De plus, lors des jours longs, où la sécrétion mélatonine est réduite, les chercheurs administraient de la mélatonine de manière continue ou en milieu de journée afin d’augmenter la durée de la présence de mélatonine. Cela cause une stimulation de l’activité sexuelle pour les brebis et les chèvres de la même façon que lors des jours courts[44],[45],[46]. Alors, la mélatonine permet la modification de la sécrétion pulsatile par les neurones de LHRH, ce qui fait changer la fréquence de libération de la LH et l’activité des gonades[47]. De plus, la dopamine montre une action inhibitrice sur la sécrétion de LH et la photopériode semble moduler son action[48]. Également, la noradrénaline est un inhibiteur de la sécrétion de LH pendant la saison d’anoestrus[49].

La reproduction saisonnière pour plusieurs oiseaux et mammifères habitant dans les régions tempérées est régulée par les changements annuels dans la durée des jours. Les chercheurs ont étudié les cailles du Japon mâles ayant un photocycle naturel. Les premiers signes de reproduction ont été notés en mars lorsque la longueur du jour est de 12,3 heures et que les niveaux de LH plasmatique sont augmentés en comparaison au mois de février, et ils durent au maximum jusqu’au 2 juillet. La glande cloacale dépendante à l’androgène apparaît 2 semaines après l’augmentation de LH. Après le 2 juillet, la LH diminue énormément jusqu’en août et a une durée de jour de 15,7 heures. Aussi, la glande cloacale a diminué pendant ce temps jusqu’à atteindre une taille minimale lorsque la photopériode est de 13,9 heures. Ces données indiquent donc que la longueur du jour initie la reproduction au printemps et elle n’est pas maintenue en automne. Les mâles castrés ont obtenu des résultats environ similaires aux mâles entiers. Donc, la saison de reproduction des cailles du Japon en captivité est semblable aux oiseaux des zones tempérées. Une augmentation des signes de reproduction est présente lorsque la longueur du jour augmente à 12,3 heures en mars et lorsque les premiers signes de diminution de la reproduction commencent en août avec une durée du jour diminuée se situant autour de 15 heures. À la fin de l’été, le taux de LH commence à diminuer jusqu’à devenir très bas après 6 à 10 semaines. La LH n’arrête donc pas d’être stimulante instantanément, mais il semble que les longueurs du jour deviennent progressivement moins photostimulatrices à la fin de l’été, ce qui permet aux hormones de diminuer lentement[50].

Chez les animaux comme le hamster, la photopériode critique est de 12,5 heures de lumière par jour[51]. La lumière quotidienne d’une durée inférieure à 12,5 heures, soit une journée courte, cause une régression de leurs organes reproducteurs ainsi qu’une recrudescence lors des journées longues. De plus, une spermatogenèse est complètement supprimée chez les mâles et un arrêt de l’ovulation, du cycle œstral ainsi qu’une régression de l’utérus sont présents chez les femelles[52],[53],[54],[55]. Au niveau des hormones, les mâles ont une diminution du taux de testostérone, de LH, de FSH et de prolactine[56],[57]. Pour les femelles, il y a une diminution  de la concentration de FSH, de LH et de prolactine[55],[56]. Lors d’une pinéalectomie chez un hamster, c’est-à-dire l’ablation de la glande pinéale, il n’y aura aucun changement lors d'une longue photopériode et il n’y aura aucune atrophie gonadique induite par la courte photopériode[57]. De plus, la glande pinéale est impliquée dans la régulation photopériodique du cycle sexuel, étant apparemment impliqué dans le maintien des gonades par une exposition à une photopériode longue[58].

Pour les poissons, il semble que la photopériode soit un élément régulateur de la maturation sexuelle et la température semble jouer un rôle dans le déclenchement de la ponte. Les chercheurs ont montré qu’en maintenant une condition constante, soit une température de 15 degrés Celsius et une durée de lumière de 4 heures, il était possible d’avoir des pontes toute l’année[59].  

Donc, le rôle de la photopériode est de synchroniser ce rythme endogène de reproduction avec une période égale à un an, dans des conditions naturelles[35].

Effet du photopériodisme sur les différents rythmes[modifier | modifier le code]

Bien que la reproduction soit très souvent associée au photopériodisme chez les mammifères, ce n’est pas le cas chez toutes les espèces et le photopériodisme peut avoir un effet sur différents comportements ou sur différentes caractéristiques[60],[61]. Comme par exemple, il a été découvert que la croissance du pelage d’hiver chez le campagnol des prairies est influencée par la photopériode[61]. Elle influence également l’activité de recherche de nourriture chez les rats et les souris nocturnes, qui sortent chercher de la nourriture selon un horaire particulier[62]. Une autre étude a démontré que la photopériode et son hormone de contrôle, la mélatonine, ont un effet sur la résistance au froid et la thermorégulation de la caille du Japon durant l’hiver[63], en plus d’avoir un effet sur sa réponse immunitaire[64]. Chez certains insectes, la photopériode fait partie des facteurs qui causent la migration et/ou la diapause lors des changements de saisons[65]. Également, la migration saisonnière des oiseaux, qui est bien connue, est induite par différents facteurs dont le photopériodisme, qui augmente la quantité d’hormones sexuelles dans leur sang[66]. En effet, une étude sur un oiseau migrateur, la fauvette des jardins, a démontré qu’en les exposant à une photopériode plus longue, c’est-à-dire qu’il y a de la lumière plus longtemps durant la journée, ils se préparaient à la migration plus tôt que d’habitude. Comme ces oiseaux migrent loin et ont leur saison de reproduction au printemps, dès que la journée commence à être plus longue ils doivent se préparer pour arriver à temps[66]. Également, il a été découvert que l’allongement de la photopériode a un effet sur le chant de certains oiseaux. En effet, l’allongement de la photopériode coïncide avec le début de la saison de reproduction et l’augmentation des hormones sexuelles causent un changement dans le volume du chant de ceux-ci[67].

Changements causés par l’humain[modifier | modifier le code]

L’humain est la cause de certains dérèglements qui affectent la photopériode des animaux, donc qui affectent leurs comportements. Le premier dérèglement se trouve à être la pollution lumineuse causée principalement par les lampadaires dans les rues, les lumières de maison et les panneaux publicitaires illuminés. Cette pollution lumineuse affecte particulièrement les animaux nocturnes, comme le rat épineux, qui a changé ses habitudes d’alimentation pour éviter la prédation élevée due à la lumière artificielle[68]. La lumière artificielle affecte même les insectes en changeant la composition des communautés d’invertébrés qui se trouvent dans des endroits urbains[69]. Le changement climatique affecte aussi beaucoup la photopériode des animaux puisqu’avec le réchauffement climatique, l’arrivée du printemps et le changement dans la longueur des journées se font plus tôt, donc certains comportements, dont la reproduction, sont débalancés[70],[71].

Notes et références[modifier | modifier le code]

  1. Le photopériodisme chez les végétaux
  2. Albert Goldbeter, Au cœur des rythmes du vivant : la vie oscillatoire, Odile Jacob, (lire en ligne), p. 250
  3. (en) Nelson, R.J., Denlinger, D.L et Somers, D. E., Photoperiodism, the Biological Calendar, New York, OXFORD University Press., , 596 p. (ISBN 0195335902), p.3-8
  4. W. W. Garner et H. A. Allard, « Effect of the relative length of day and night and other factors of the environment on growth and reproduction in plants », Monthly Weather Review, vol. 48, no 7,‎ , p. 415–415 (ISSN 0027-0644, DOI 10.1175/1520-0493(1920)482.0.CO;2, lire en ligne)
  5. a b et c (en) Hoong-Yeet Yeang, « Solar rhythm in the regulation of photoperiodic flowering of long-day and short-day plants », Journal of Experimental Botany, vol. 64, no 10,‎ , p. 2643–2652 (ISSN 0022-0957, DOI 10.1093/jxb/ert130, lire en ligne)
  6. a et b Gordon G. Simpson, Anthony R. Gendall et Caroline Dean, « When to Switch to Flowering », Annual Review of Cell and Developmental Biology, vol. 15, no 1,‎ , p. 519–550 (ISSN 1081-0706, DOI 10.1146/annurev.cellbio.15.1.519, lire en ligne)
  7. (en) Y. Machida, H. Fukaki et T. Araki, « Plant Meristems and Organogenesis: The New Era of Plant Developmental Research », Plant and Cell Physiology, vol. 54, no 3,‎ , p. 295–301 (ISSN 0032-0781, DOI 10.1093/pcp/pct034, lire en ligne)
  8. (en) Igor Kardailsky, Vipula K. Shukla, Ji Hoon Ahn et Nicole Dagenais, « Activation Tagging of the Floral Inducer FT », Science, vol. 286, no 5446,‎ , p. 1962–1965 (ISSN 0036-8075 et 1095-9203, PMID 10583961, DOI 10.1126/science.286.5446.1962, lire en ligne)
  9. (en) M. Koornneef, C. J. Hanhart et J. H. van der Veen, « A genetic and physiological analysis of late flowering mutants in Arabidopsis thaliana », Molecular and General Genetics MGG, vol. 229, no 1,‎ , p. 57–66 (ISSN 0026-8925 et 1432-1874, DOI 10.1007/BF00264213, lire en ligne)
  10. (en) Alon Samach, Hitoshi Onouchi, Scott E. Gold et Gary S. Ditta, « Distinct Roles of CONSTANS Target Genes in Reproductive Development of Arabidopsis », Science, vol. 288, no 5471,‎ , p. 1613–1616 (ISSN 0036-8075 et 1095-9203, PMID 10834834, DOI 10.1126/science.288.5471.1613, lire en ligne)
  11. (en) Philip A. Wigge, Min Chul Kim, Katja E. Jaeger et Wolfgang Busch, « Integration of Spatial and Temporal Information During Floral Induction in Arabidopsis », Science, vol. 309, no 5737,‎ , p. 1056–1059 (ISSN 0036-8075 et 1095-9203, PMID 16099980, DOI 10.1126/science.1114358, lire en ligne)
  12. a b et c (en) Young Hun Song, Robert W. Smith, Benjamin J. To et Andrew J. Millar, « FKF1 Conveys Timing Information for CONSTANS Stabilization in Photoperiodic Flowering », Science, vol. 336, no 6084,‎ , p. 1045–1049 (ISSN 0036-8075 et 1095-9203, PMID 22628657, DOI 10.1126/science.1219644, lire en ligne)
  13. a et b (en) Mariko Sawa, Dmitri A. Nusinow, Steve A. Kay et Takato Imaizumi, « FKF1 and GIGANTEA Complex Formation Is Required for Day-Length Measurement in Arabidopsis », Science, vol. 318, no 5848,‎ , p. 261–265 (ISSN 0036-8075 et 1095-9203, PMID 17872410, DOI 10.1126/science.1146994, lire en ligne)
  14. (en) Federico Valverde, Aidyn Mouradov, Wim Soppe et Dean Ravenscroft, « Photoreceptor Regulation of CONSTANS Protein in Photoperiodic Flowering », Science, vol. 303, no 5660,‎ , p. 1003–1006 (ISSN 0036-8075 et 1095-9203, PMID 14963328, DOI 10.1126/science.1091761, lire en ligne)
  15. (en) Seonghoe Jang, Virginie Marchal, Kishore C. S. Panigrahi et Stephan Wenkel, « Arabidopsis COP1 shapes the temporal pattern of CO accumulation conferring a photoperiodic flowering response », The EMBO Journal, vol. 27, no 8,‎ , p. 1277–1288 (ISSN 0261-4189 et 1460-2075, PMID 18388858, DOI 10.1038/emboj.2008.68, lire en ligne)
  16. (en) Ana Lazaro, Federico Valverde, Manuel Piñeiro et Jose A. Jarillo, « The Arabidopsis E3 Ubiquitin Ligase HOS1 Negatively Regulates CONSTANS Abundance in the Photoperiodic Control of Flowering », The Plant Cell, vol. 24, no 3,‎ , p. 982–999 (ISSN 1040-4651 et 1532-298X, PMID 22408073, DOI 10.1105/tpc.110.081885, lire en ligne)
  17. (en) Paula Suárez-López, Kay Wheatley, Frances Robson et Hitoshi Onouchi, « CONSTANS mediates between the circadian clock and the control of flowering in Arabidopsis », Nature, vol. 410, no 6832,‎ , p. 1116–1120 (ISSN 1476-4687, DOI 10.1038/35074138, lire en ligne)
  18. Takeshi Izawa, Daylength Measurements by Rice Plants in Photoperiodic Short‐Day Flowering (DOI 10.1016/s0074-7696(07)56006-7, lire en ligne), p. 191–222
  19. a et b (en) Takeshi Izawa, Tetsuo Oikawa, Nobuko Sugiyama et Takatoshi Tanisaka, « Phytochrome mediates the external light signal to repress FT orthologs in photoperiodic flowering of rice », Genes & Development, vol. 16, no 15,‎ , p. 2006–2020 (ISSN 0890-9369 et 1549-5477, PMID 12154129, DOI 10.1101/gad.999202, lire en ligne)
  20. M. Yano et T. Sasaki, « Genetic and molecular dissection of quantitative traits in rice », Plant Molecular Biology, vol. 35, nos 1-2,‎ , p. 145–153 (ISSN 0167-4412, PMID 9291968, lire en ligne)
  21. M. Yano, Y. Katayose, M. Ashikari et U. Yamanouchi, « Hd1, a major photoperiod sensitivity quantitative trait locus in rice, is closely related to the Arabidopsis flowering time gene CONSTANS », The Plant Cell, vol. 12, no 12,‎ , p. 2473–2484 (ISSN 1040-4651, PMID 11148291, lire en ligne)
  22. (en) Shoko Kojima, Yuji Takahashi, Yasushi Kobayashi et Lisa Monna, « Hd3a, a Rice Ortholog of the Arabidopsis FT Gene, Promotes Transition to Flowering Downstream of Hd1 under Short-Day Conditions », Plant and Cell Physiology, vol. 43, no 10,‎ , p. 1096–1105 (ISSN 0032-0781, DOI 10.1093/pcp/pcf156, lire en ligne)
  23. a et b Nelson, Randy Joe., Denlinger, David L. et Somers, David E., 1954-, Photoperiodism : the biological calendar, Oxford University Press, (ISBN 0195335902, OCLC 709591720, lire en ligne), p.38-58
  24. « Thomas, B. and Vince-Prue, D. (1997) Photoperiodism in Plants. 2nd Edition, Academic Press, London. - References - Scientific Research Publishing », sur www.scirp.org (consulté le 2 janvier 2018)
  25. (en) Ryo Ishikawa, Shojiro Tamaki, Shuji Yokoi et Noritoshi Inagaki, « Suppression of the Floral Activator Hd3a Is the Principal Cause of the Night Break Effect in Rice », The Plant Cell, vol. 17, no 12,‎ , p. 3326–3336 (ISSN 1040-4651 et 1532-298X, PMID 16272430, DOI 10.1105/tpc.105.037028, lire en ligne)
  26. (en) R. A. Hut et D. G. M. Beersma, « Evolution of time-keeping mechanisms: early emergence and adaptation to photoperiod », Philosophical Transactions of the Royal Society of London B: Biological Sciences, vol. 366, no 1574,‎ , p. 2141–2154 (ISSN 0962-8436 et 1471-2970, PMID 21690131, PMCID PMC3130368, DOI 10.1098/rstb.2010.0409, lire en ligne)
  27. (en) Benoît Malpaux, Martine Migaud, Hélène Tricoire et Philippe Chemineau, « Biology of Mammalian Photoperiodism and the Critical Role of the Pineal Gland and Melatonin », Journal of Biological Rhythms, vol. 16, no 4,‎ , p. 336–347 (ISSN 0748-7304 et 1552-4531, DOI 10.1177/074873001129002051, lire en ligne)
  28. (en) William E. Bradshaw et Christina M. Holzapfel, « Evolution of Animal Photoperiodism », Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, vol. 38, no 1,‎ , p. 1–25 (ISSN 1543-592X et 1545-2069, DOI 10.1146/annurev.ecolsys.37.091305.110115, lire en ligne)
  29. (en) H. Frederik Nijhout, « Development and evolution of adaptive polyphenisms », Evolution and Development, vol. 5, no 1,‎ , p. 9–18 (ISSN 1520-541X et 1525-142X, DOI 10.1046/j.1525-142x.2003.03003.x, lire en ligne)
  30. (en) Timothy J. Badness, J. Bradley Powers, Michael H. Hastings et Eric L. Bittman, « The timed infusion paradigm for melatonin delivery: What has it taught us about the melatonin signal, its reception, and the photoperiodic control of seasonal responses? », Journal of Pineal Research, vol. 15, no 4,‎ , p. 161–190 (ISSN 0742-3098 et 1600-079X, DOI 10.1111/j.1600-079x.1993.tb00903.x, lire en ligne)
  31. (en) « (PDF) Pineal melatonin rhythms in female Turkish hamsters: effects of photoperiod and hibernation », sur ResearchGate (consulté le 4 décembre 2018)
  32. (en) Janet M. Darrow, Marilyn J. Duncan, Andrzej Bartke et Antonella Bona-Gallo, « Influence of photoperiod and gonadal steroids on hibernation in the European hamster », Journal of Comparative Physiology A, vol. 163, no 3,‎ , p. 339–348 (ISSN 0340-7594 et 1432-1351, DOI 10.1007/bf00604009, lire en ligne)
  33. (en) « Effect of Previous Photoperiodic Conditions and Visual Stimulation on Food Storage and Hibernation in the Eastern Chipmunk (Tamias striatus) on JSTOR », sur www.jstor.org (consulté le 4 décembre 2018)
  34. Eric T. Pengelley et Kenneth C. Fisher, « THE EFFECT OF TEMPERATURE AND PHOTOPERIOD ON THE YEARLY HIBERNATING BEHAVIOR OF CAPTIVE GOLDEN-MANTLED GROUND SQUIRRELS (CITELLUS LATERALIS TESCORUM) », Canadian Journal of Zoology, vol. 41, no 6,‎ , p. 1103–1120 (ISSN 0008-4301 et 1480-3283, DOI 10.1139/z63-087, lire en ligne)
  35. a b et c Malpaux, B, « Contrôle photopériodique de la reproduction », INRA Productions animales,‎
  36. Thimonier J., « Variations saisonnières du comportement d'oestrus et des activités ovariennes et hypophysaires chez les ovins », Annales de Biologie animale,‎
  37. (en-US) M. Courot, Marie-Thérèse Hochereau-de-Reviers, M. R. Blanc et Claudine Pisselet, « Seasonal variations in rete testis fluid secretion and sperm production in different breeds of ram », Reproduction, vol. 61, no 2,‎ , p. 363–371 (ISSN 1741-7899 et 0022-4251, DOI 10.1530/jrf.0.0610363, lire en ligne)
  38. (en) « Neuroendocrine Basis of Seasonal Reproduction », Proceedings of the 1983 Laurentian Hormone Conference,‎ , p. 185–232 (DOI 10.1016/B978-0-12-571140-1.50010-4, lire en ligne)
  39. (en-US) R. Ortavant et J. Pelletier, « PHOTOPERIODIC CONTROL OF LH RELEASE IN THE RAM », European Journal of Endocrinology, vol. 78, no 3,‎ , p. 442–450 (ISSN 1479-683X et 0804-4643, DOI 10.1530/acta.0.0780442, lire en ligne)
  40. (en) G. W. Montgomery, « Changes in pulsatile LH secretion after ovariectomy in Ile-de-France ewes in two seasons », Journal of Reproduction and Fertility,‎ , p. 173-183 (ISSN 1741-7899)
  41. (en) Jane E. Robinson, « Refractoriness to Inductive Day Lengths Terminates the Breeding Season of the Suffolk Ewe », Biology of Reproduction,‎ , p. 656-663
  42. (en-US) N. B. Haynes, G. R. Foxcroft, B. J. McLeod et S. Dodson, « Evidence that the onset of the breeding season in the ewe may be independent of decreasing plasma prolactin concentrations », Reproduction, vol. 75, no 1,‎ , p. 237–246 (ISSN 1741-7899 et 0022-4251, DOI 10.1530/jrf.0.0750237, lire en ligne)
  43. (en) Morton B. Brown, Celia J. I. Woodfill, Jane E. Robinson et Fred J. Karsch, « Circannual Cycles of Luteinizing Hormone and Prolactin Secretion in Ewes during Prolonged Exposure to a Fixed Photoperiod: Evidence for an Endogenous Reproductive Rhythm », Biology of Reproduction, vol. 41, no 6,‎ , p. 1034–1046 (ISSN 0006-3363, DOI 10.1095/biolreprod41.6.1034, lire en ligne)
  44. (en-US) J. Thimonier, J. P. Ravault, E. Normant et P. Chemineau, « Induction and persistence of pituitary and ovarian activity in the out-of-season lactating dairy goat after a treatment combining a skeleton photoperiod, melatonin and the male effect », Reproduction, vol. 78, no 2,‎ , p. 497–504 (ISSN 1741-7899 et 0022-4251, DOI 10.1530/jrf.0.0780497, lire en ligne)
  45. (en-US) A. M. Symons, J. Arendt, A. L. Poulton et J. English, « A comparison of the efficiency of melatonin treatments in advancing oestrus in ewes », Reproduction, vol. 77, no 2,‎ , p. 321–327 (ISSN 1741-7899 et 0022-4251, DOI 10.1530/jrf.0.0770321, lire en ligne)
  46. (en) « Control of sheep and goat reproduction: Use of light and melatonin », Animal Reproduction Science, vol. 30, nos 1-3,‎ , p. 157–184 (ISSN 0378-4320, DOI 10.1016/0378-4320(92)90010-B, lire en ligne)
  47. (en) Benoit Malpaux, Alain Locatelli, Alain Caraty et Catherine Viguie, « Regulation of Luteinizing Hormone-Releasing Hormone (LHRH) Secretion by Melatonin in the Ewe.I. Simultaneous Delayed Increase in LHRH and Luteinizing Hormone Pulsatile Secretion », Biology of Reproduction, vol. 52, no 5,‎ , p. 1114–1120 (ISSN 0006-3363, DOI 10.1095/biolreprod52.5.1114, lire en ligne)
  48. (en) « Dopaminergic control of LH secretion by the A15 nucleus in anoestrous ewes | Request PDF », sur ResearchGate (consulté le 4 décembre 2018)
  49. (en) Robert L. Goodman et Steven L. Meyer, « Neurotransmitters Involved in Mediating the Steroid-Dependent Suppression of Pulsatile Luteinizing Hormone Secretion in Anestrous Ewes: Effects of Receptor Antagonists », Endocrinology, vol. 116, no 5,‎ , p. 2054–2061 (ISSN 0013-7227, DOI 10.1210/endo-116-5-2054, lire en ligne)
  50. (en) Brian Keith Follett et J. E. Robinson, « Photoperiodism in Japanese quail: the termination of seasonal breeding by photorefractoriness », Proc. R. Soc. Lond. B, vol. 215, no 1198,‎ , p. 95–116 (ISSN 2053-9193 et 0080-4649, PMID 6127699, DOI 10.1098/rspb.1982.0030, lire en ligne)
  51. J. A. Elliott, « Circadian rhythms and photoperiodic time measurement in mammals. », Federation proceedings, vol. 35, no 12,‎ , p. 2339–2346 (ISSN 0014-9446, PMID 964387, lire en ligne)
  52. (en) « The effects of short day exposure on seasonal and circadian reproductive rhythms in male golden hamsters », Physiology & Behavior, vol. 49, no 2,‎ , p. 277–287 (ISSN 0031-9384, DOI 10.1016/0031-9384(91)90044-O, lire en ligne)
  53. (en-US) K. Hoffmann, « Effects of short photoperiods on puberty, growth and moult in the Djungarian hamster (Phodopus sungorus) », Reproduction, vol. 54, no 1,‎ , p. 29–35 (ISSN 1741-7899 et 0022-4251, DOI 10.1530/jrf.0.0540029, lire en ligne)
  54. C S Moffatt-Blue, J J Sury et Kelly A Young, « Short photoperiod-induced ovarian regression is mediated by apoptosis in Siberian hamsters (Phodopus sungorus) », Reproduction (Cambridge, England), vol. 131, no 4,‎ , p. 771–782 (ISSN 1470-1626, PMID 16595728, PMCID PMC2673148, DOI 10.1530/rep.1.00870, lire en ligne)
  55. a et b (en) E. Nieschlag, K. Hoffmann, P. Niklowitz et S. Schiatt, « Influence of Short Photoperiods on Reproductive Organs and Estrous Cycles of Normal and Pinealectomized Female Djungarian Hamsters, Phodopus sungorus », Biology of Reproduction, vol. 49, no 2,‎ , p. 243–250 (ISSN 0006-3363, DOI 10.1095/biolreprod49.2.243, lire en ligne)
  56. a et b (en) « 5HT and 5HIAA dialysate levels within the arcuate nucleus of the hypothalamus: relationship with photoperiod-driven differences in serum prolactin and luteinizing hormone in the Siberian hamster », Brain Research, vol. 946, no 2,‎ , p. 171–178 (ISSN 0006-8993, DOI 10.1016/S0006-8993(02)02874-3, lire en ligne)
  57. a et b (en) Russel J. Reiter, « The Pineal and Its Hormones in the Control of Reproduction in Mammals », Endocrine Reviews, vol. 1, no 2,‎ , p. 109–131 (ISSN 0163-769X, DOI 10.1210/edrv-1-2-109, lire en ligne)
  58. (en) M. Masson‐Pévet, P. Pévet et B. Vivien‐Roels, « Pinealectomy and Constant Release of Melatonin or 5-Methoxytryptamine Induce Testicular Atrophy in the European Hamster (Cricetus cricetus, L.) », Journal of Pineal Research, vol. 4, no 1,‎ , p. 79–88 (ISSN 1600-079X, DOI 10.1111/j.1600-079X.1987.tb00843.x, lire en ligne)
  59. (en) Roderick Leong, « INDUCED SPAWNING OF THE NORTHERN ANCHOVY, Engraulis mordax GIRARD », Fishery Bulletin,‎ , p. 357-360
  60. (en) « SAGE Journals: Your gateway to world-class journal research », sur SAGE Journals (DOI 10.1177/074873001129001980, consulté le 4 décembre 2018)
  61. a et b Laura Smale, R. J. Nelson et I. Zucker, Microtus ochrogaster (lire en ligne)
  62. (en) Ralph E. Mistlberger, Etienne Challet, Elliott G. Marchant et Ilya Pavlovski, « Photic and Pineal Modulation of Food Anticipatory Circadian Activity Rhythms in Rodents », PLOS ONE, vol. 8, no 12,‎ , e81588 (ISSN 1932-6203, PMID 24324709, PMCID PMC3852709, DOI 10.1371/journal.pone.0081588, lire en ligne)
  63. Saarela Seppo et Gerhard Heldmaier, « Effect of photoperiod and melatonin on cold resistance, thermoregulation and shivering/nonshivering thermogenesis in Japanese quail », Journal of comparative physiology. B, Biochemical, systemic, and environmental physiology, vol. 157,‎ , p. 625–33 (DOI 10.1007/BF00700983, lire en ligne)
  64. (en) C. B. Moore, « Effects of Lighting Conditions and Melatonin Supplementation on the Cellular and Humoral Immune Responses in Japanese Quail Coturnix coturnix japonica », General and Comparative Endocrinology,‎ , p. 95-104
  65. (en) Johanne Delisle et Jeremy N. McNEIL, « The combined effect of photoperiod and temperature on the calling behaviour of the true army worm, Pseudaletia unipuncta », Physiological Entomology, vol. 12, no 2,‎ , p. 157–164 (ISSN 1365-3032, DOI 10.1111/j.1365-3032.1987.tb00736.x, lire en ligne)
  66. a et b (en) Hans J. A. Beldhuis, John P. Dittami et Eberhard Gwinner, « The seasonal development of photoperiodic responsiveness in an equatorial migrant, the garden warblerSylvia borin », Journal of Comparative Physiology A, vol. 162, no 3,‎ , p. 389–396 (ISSN 1432-1351 et 0340-7594, DOI 10.1007/BF00606125, lire en ligne)
  67. (en) G. Troy Smith, Eliot A. Brenowitz et John C. Wingfield, « Roles of photoperiod and testosterone in seasonal plasticity of the avian song control system », Journal of Neurobiology, vol. 32, no 4,‎ , p. 426–442 (ISSN 1097-4695, DOI 10.1002/(SICI)1097-4695(199704)32:43.0.CO;2-8, lire en ligne)
  68. (en) Noga Kronfeld-Schor, Tamar Dayan et Shay Rotics, « Effect of artificial night lighting on temporally partitioned spiny mice », Journal of Mammalogy, vol. 92, no 1,‎ , p. 159–168 (ISSN 0022-2372, DOI 10.1644/10-MAMM-A-112.1, lire en ligne)
  69. (en) Kevin J. Gaston, Jonathan Bennie et Thomas W. Davies, « Street lighting changes the composition of invertebrate communities », Biology Letters, vol. 8, no 5,‎ , p. 764–767 (ISSN 1744-957X et 1744-9561, PMID 22628095, DOI 10.1098/rsbl.2012.0216, lire en ligne)
  70. (en) Christina M. Holzapfel et William E. Bradshaw, « Genetic shift in photoperiodic response correlated with global warming », Proceedings of the National Academy of Sciences, vol. 98, no 25,‎ , p. 14509–14511 (ISSN 1091-6490 et 0027-8424, PMID 11698659, DOI 10.1073/pnas.241391498, lire en ligne)
  71. (en) John R. Speakman, Marcel M. Lambrechts, Philippe Perret et Jacques Blondel, « Energetic and Fitness Costs of Mismatching Resource Supply and Demand in Seasonally Breeding Birds », Science, vol. 291, no 5513,‎ , p. 2598–2600 (ISSN 1095-9203 et 0036-8075, PMID 11283370, DOI 10.1126/science.1057487, lire en ligne)